Animal and Insect Behavior

地球には、数百万種ともいわれる多様な生物が、さまざまな環境下で生息している。動物の行動は簡単な反射から、定型的行動パターン、さらに情動行動、記憶学習行動、さらには社会行動にいたるまでさまざまである。ここでは、反射や定型的行動というもっとも基本的な行動の発現の仕組みについて、動物行動学の研究を中心に解説をする。このプラットフォームでは無脊椎動物を中心に扱っているが、反射や定型的行動のようないわゆる本能的な行動については、昆虫をはじめ哺乳類に至るまで、その行動発現の仕組みは共通していると考えられる。そのような行動の基本についてここでは解説する。

1. 動物の行動

動物の行動は，その動物の生活，そして社会と密接なかかわりを持つ．動物の行動は，古くはギリシアのアリストテレスの時代から人々の関心がもたれてきたが，「動物行動学」としての近代的な生物科学見方が確立したのは，1930-1940年代なってからである．動物行動学の確立に大きな役割を果たしたのが，オーストランリアのコンラート・ローレンツ (Konrad Lorenz)，オランダ人で後にイギリスに移ったニコ・ティンバーゲン (Niko Tinbergen)，ドイツのカール･フォン・フリッシュ (Karl von Frisch)である．

1900年初頭には，パヴロフの条件反射学の影響があり，動物の行動は条件反射の積み重ねにより構築されるものであると考えられていた．しかし，これらの動物行動学者は，それに反して，動物の行動は彼らの形態学的特徴（遺伝形質）とまったく同じように，その動物の種に固有に，遺伝的に備わった特徴（行動形質）であることを明らかにした．つまり，動物にはそれぞれの種に固有の遺伝的に組み込まれた（または遺伝的にプログラム化された）行動パターン（行動様式）が備わり，同時にこの行動パターンは，これもまた遺伝的に決定された特定の因子（解発因，リリーサ；ローレンツ，1935）により，ひとまとまりの動作として解発されることを示した．このような一定の刺激により引き起こるひとまとまりの動作は，行動の｢単位｣と考えることができる．

動物行動学は英語では｢エソロジー (ethology)｣といわれるが，その語源はギリシア語のethos（習慣，習性，性格）であり，行動の遺伝的にプログラム化されたという特徴をよく表している．動物行動学は，生物の本能・習性およびその他の一般に生物が表す行動と外部環境との関係を研究する学問として発展し，次のような４つの観点からの研究が進んでいる．すなわち，1) 行動が発現するしくみ，2) 動物にとっての行動の意味(生存価)，3) 行動の発達の遺伝と学習の関係，4) 行動の進化である．とくに行動の発現機構は，行動を解発する刺激が受容器でどのように神経情報に変換され，脳その他の神経系での信号処理を経て行動が発現するかを神経レベルで分析する神経行動学(ニューロエソロジー)として発展しつつある．また，行動の生存価・遺伝と学習・発達に関する研究は，行動生態学や社会生物学(ソシオバイオロジー)と呼ばれている．

2 行動発現のしくみ

2.1 鍵刺激

動物の行動は，基本的には動物の形態，色などと同様に，その種に遺伝的に備わり，特定の感覚情報である鍵刺激を含んだ解発因によって発現する．鍵刺激には形態･色彩･音･におい･身振りなどが含まれるが，以下にティンバーゲンのイトヨの定型的行動を例に鍵刺激を説明する．

イトヨは繁殖期になるとオスは，腹が赤く，メスは腹がふくらんでくる．なわばりで巣をつくったオスは，なわばりに進入してくる同種のオスに特に激しい攻撃をしかけ，追い払う攻撃行動を示す．一方，メスには攻撃を行わない．そこで，図のような本物のイトヨそっくりのモデル（ただし，腹が赤くない）や，形はイトヨとはまったく異なるが腹部のみを赤く塗ったモデルを作成し，なわばりを持ったオスのイトヨに提示した．すると，形はまったく異なるものの腹部を赤く塗ったモデルだけが攻撃を受けた．鮮やかな青色の眼と青みがかたメタリックな背中やモデルのサイズや形は，ほとんど影響を与えなかった．また，背側を赤く塗ったモデルでは，オスの攻撃行動は解発されなかった．ここから腹部が赤いことが重要な刺激となっていることがわかる．イトヨのオスの攻撃行動の解発因は，オスのもつ赤い腹なのである．

一方，なわばりを持つオスが，成熟した腹の大きいメスに出会うと，メスの前でジグザグに方向を変えながら泳ぐジグザグダンスを示す．メスがそのジグザグダンスに追随すると，オスはメスを巣穴の入り口に誘導する行動を発現する．このときにメスの腹の膨らみがジグザグダンスを解発する鍵刺激となっている．また，メスにとってはオスのジグザグダンスがオスに追随する行動の鍵刺激として機能している．重要なことは，形や色などの属性がすべて対象となっているのではなく，その一部の属性がまさに鍵となり，行動を引き起こす点である．

2.2 反射と定型的行動パターン

このような遺伝的に決定された行動にも，極めて単純な神経経路を介して起こる反射から，中枢神経系での複雑なプログラムを介して生じる定型的（生得的）行動パターンまでさまざまである．

反射は，ヒトの膝蓋腱反射に見られるように基本的には感覚神経が脊髄で運動神経に直接連絡するような単純な反射弓といわれる経路を介して発現する．反射は刺激に依存性が高く中枢からは独立性が高い行動であり，刺激との対応で生じるので，途中で失敗してもやり直しが効く．

一方，中枢神経系にプログラムされた定型的行動パターンは，種特異的な行動であり，やはり遺伝的に決められた特定の刺激（鍵刺激）により解発される．このような中枢プログラムによって生じる行動は，一度起こると途中でやめることができず，やり直しがきかない．定型的行動パターンはコンデンサのように充電された状態から，ひとたび放電が始まると放電が終わるまで放電は続き，途中で止められないようなものであり，完了行動(consummatory behavior)とも言われる．このような性質の行動が存在することは，ネズミを巣作りの時期にケ−ジ内に巣作りの材料なしに入れておくと，巣材がないにもかかわらず，あたかも巣作りの材料があり，それで巣作りをするような一連の行動パターンを発現する真空行動(vacuum activities）．真空行動は，ある動因が激しく上昇することで，行動閾値(behavioral threshold)が下がり，鍵刺激なしに行動が起こる現象である．このような真空行動からも，遺伝的に組み込まれた中枢プログラムによって発現する行動パターンのあることが推測できる．

2.3 カエルの捕食行動

われわれが目にする動物の行動は，反射と定型的行動パターンが巧みに組み合わさっていることが多い．カエルの捕食行動を例にそれを見てみよう．ヒキガエルの捕食行動は，次のような順序で進み，反射と定型的行動パターンが連続した行動である．まず，虫やミミズなｄの獲物の動きを検出すると，1) 獲物方向に向き直り，2) 両眼の視野に獲物を固定する．そして，3) 舌を伸ばしてからめ獲り，4) 飲み込んで，5) 前肢で口をぬぐうという一連の行動パターンを示す．面白いことに，舌を伸ばして獲物をからめ獲る直前に獲物を取り去ってしまっても，ヒキガエルはあたかも獲物をからめとったかのように，飲み込み，口をぬぐうという行動を連続して引き起こす．しかし，獲物に両眼を固定した状態のときに獲物を取り去ると，次の行動は起こらない．したがって，1)から3)は，反射が連鎖して発現する行動であり，3)から5)は中枢神経系にプログラムされた行動が解発されたと考えられる．このようにわれわれが目にする動物の行動は，反射と定型的行動パターンが巧みに組み合わさっていることが多い．

2.4 行動の階層モデル

動物の行動の多くは遺伝的にプログラムされたものと考えられるが，ティンバーゲンはこのような行動を発現させる中枢は段階的な構成をもつという｢階層モデル｣を提案した．動物がある一定の生理的状態に達すると最上位の中枢が活性化され，次の段階の中枢を活性化できる状態にはあるが，抑制が働いており，特定の鍵刺激がなければ下位の中枢を活性化することができない．この抑制除去の機構を生得的解発機構（Innate Releasing Mechanism (IRM)）という．鍵刺激がこないときには，それを求めて動きまわる欲求行動を生じ，鍵刺激が現われるとはじめて抑制が解かれ，その段階特有の行動が解発される．これが｢生得的｣とよばれるのは，必要とされる鍵刺激がそれによってひき起される行動パターンと同様に，遺伝的に定まっているためである．

上述のイトヨのオスの配偶行動で，階層モデルを説明すると以下のようになる．

１）イトヨは春になると海岸近くの浅瀬に移動する（春の移動）．このとき日長効果あるいは水温の上昇が内分泌系を活性化しイトヨの生殖中枢を活性化する．その結果，オスの腹部は赤くなり，メスの腹部は大きくなる．

２）春の移動を解発した最上位の中枢はその下の階層であるなわばり行動の中枢を活性化するが，通常は抑制機構により抑えられている．しかし，鍵刺激（浅瀬の暖かい水や植物）により生得的解発機構が機能することにより抑制が解除され，下位中枢に信号をおくり，下位の｢なわばり行動｣の中枢が活性される．

３）なわばり行動の中枢は，その下位の中枢である闘争，営巣，配偶，子孫の世話などの行動中枢を活性化するが，同様に抑制機構により抑えられている．このとき，なわばりに侵入したオスにより抑制が解除され，闘争行動の中枢が，成熟したメスでは配偶行動のように，鍵刺激に対応して生得的解発機構が機能し，抑制が解除され，それぞれの行動中枢が活性化される．

４）以下同様の機構により，上位中枢が下位の中枢を活性化し，一連のまとまりのある行動が発現する．

このような行動発現の階層機構は神経生理的な実験に基づいたものではないが，行動発現の神経機構を明らかにする上で，重要な作業仮設を提供している．

On earth millions of organisms live in the large diversity of natural environments that still exist, a small number is also capable to live in anthropogenic habitats. Animal exhibits a variety of behaviors such as simple reflexes and innate programmed behaviors. Behaviors can also be modified by learning and memory in contexts of classical and operant conditioning making use of sensory clues and own actions. The most complex behaviors are social behaviors. This section describes the mechanisms of the simplest form of behavior, such as reflexes and innate programmed behaviors from an ethological point of view. Although this platform focuses on invertebrates, the mechanisms of expression of the instinctive behavior, such as reflex and innate programmed behaviors are common to insects and vertebrate. This section describes the bases of such behaviors.

1. Animal behavior

Animal behavior is a result of individual activity and interaction with conspecifics, individual of other species, and the environment. Mankind has been interested in animal behavior since the ancient Greek philosopher Aristotle or even earlier. More systematic approaches such as represented by the behaviorists and ethologists have been established in the early to mid 20th century. . Most prominent among the founders of ethology have been the Austrian Konrad Lorenz (who later moved to Germany ), Niko Tinbergen, a Dutch later relocating to England, and the German Karl Ritter von Frisch.

At the beginning of 20th century it was thought that animal behavior emerges as a chain of reflex behaviors following the work of Pavlov. However, the ethologists revealed that animal behavior is species-specific and to a significant extent genetically fixed. They showed that animals are endowed with the species-specific behavioral patterns that are incorporated genetically (or genetically programmed), and that these behavioral patterns are released as a chain of movements by a specific stimulus (releaser; Lorentz, 1935). Such a chain of motor actions released by a stimulus can be recognized as a behavioral unit.

The term ethology was derived from the ancient Greek ‘ethos’, which means habit, trait, or character. The purpose of ethology is to investigate the relationships between animal behaviors such as innate behavior, and the external environment. Ethology is concerned with four main aspects: 1) mechanisms of the emergence of behavior, 2) meaning of behaviors to the animals (i.e. survival value), 3) relationships between development of behavior and heredity, 4) evolution of behavior. The field concered with the analysis of the mechanisms of the generation of behavior at the neuronal level is commonly called neuroethology. Neuroethology analyzes how stimuli that release a certain behavior are transformed to neuronal signals and how these signals are processed in a nervous system and release the behavior. The field investigating on the survival value, heredity, learning and development of a certain behavior is called behavioral ecology. Sociobiology is concerned with social animals and their social interactions.

2. The mechanisms of the generation of behavior

2.1 Key stimulus

Just as much as the morphology (body shape, color, …) is an intrinsic property of an animal species, animal behaviors are essentially species-specific. A certain animal behavior is triggered by a certain releaser that includes a key stimulus, i.e. some specific sensory information. Example for key stimuli is certain shapes, colors, sounds, odors, gestures of other animals. The innate behavior of threespine stickleback investigated by Tinbergen should serve here to describe a key stimulus in detail.

Threespine stickleback males undergo a conspicuous color change in the breeding season, displaying a red coloration of the belly.In females, the belly swells considerably. Males construct nests and display territorial behavior around their nests, defending it agains conspecific males but being permissive to females. To find out what causes this difference in behavior, Tinbergen displayed two types of models (lures) in the shape of threespine sticklebacks to a male that owned a territory. One of them had a red belly while the other was in normal coloration. The territorial male attacked models of various shapes, provided they had the apparance of a red belly. Models with blue eyes and metallic back are not attacked. Besides, the shape and size of the models did not affect the agressive behavior. These lines of evidence showed that the red belly feature is the most important stimulus parameter. The releaser of male threespine stickleback attacking behavior is the red belly of conspecific males.

On the other and, when a male encountered a conspecific female in his territory, it exhibited a zig-zag swimming display. If the female followed the zig-zag movements,the male guided the female to his nest. In this case, the swollen belly is the key stimulus that releases male zig-zag swimming. At the same time, the males zig-zag display functions as key stimulus for the female’s male-following behavior. An important finding of these experiments was that a specific attribute of the body aspect was sufficient to release male agressive behavior.

2.2 The pattern of reflex and innate behavior

Innate behaviors range from reflexes released via simple neural circuits to behaviors released by more complex programs generated in the central nervous system.

Reflexes, typified for example by the knee-jerk reflex in humans, are released via simple reflex arcs in which sensory neurons directly connect to motor neurons A reflex is a simple behavior that shows a high stimulus dependency is while being little dependent on CNS processing.

Innate behaviors are preprogrammed in the central nervous system and are also is released by a key stimulus that is essentially genetically detemined. It cannot be interrupted once initiated. It can be likened to the discharge of a condenser in that when it discharges once it cannot be stopped. The innate behavior is also called a consummatory behavior. An animal that exhibits an innate behavior sometimes shows vacuum activity. An example of such an activity in the rat is the display of nest-making behavior beyond a certain age even if there is no suitable material for nest construction in the rat cage. Vacuum activity is a phenomenon that is released without a key stimulus. It is released because the behavioral threshold is lowered when a drive factor is increased drastically. The vacuum activity allows us to infer that an innate behavior is released by a central program that is incorporated genetically.


2.3 The predatory activity of the toad

Many animal behaviors that we can observe are combinations of reflexes and innate behaviors. Take the predatory activity of a toad for example, it consists of a consecutive sequence of a reflex and an innate behavior. First of all, when a toad detects motion of a prey such as an insect or worm, 1) it orients towards the prey, 2) fixates it within its binocular field , 3) rapidly sticks out its tongue whereby catching the prey, 4) swallowing it, and finally 5) wiping its mouth with a foreleg. Interestingly, the behavioral sequence continues when the prey is removed shortly before the toad catches it but not when it is removed as late as in the fixation phase. These findings allow us to infer that the sequences 1) to 3) mentioned above are a chain of reflexes and 3) to 5) are a central programmed innate behavior.


2.4 The hierarchical model of behavior

Many behaviors of animals are thought to be genetically programmed. Tinbergen proposed the so-called hierarchical model of behavior that postulates animals have a hierarchically organized nerve center that releases behaviors. When an animal attains a certain physiological condition the highest nerve center is activated. In this period the second highest nerve center can be activated but still is inhibited so without a certain key stimulus a lower nerve center can not be activated. The mechanism removing this inhibitionis called the innate releasing mechanism (IRM). When the key stimulus is perceived by the animal, it releases a hierarchy-specific behavior. This mechanism is called ‘innate’ because the key stimulus is genetically programmed as well as the behavior that it releases .

Consider the mating behavior of the male threespine stickleback as an example described in terms of the hierarchical model of behavior.

1) In spring threespine sticklebacks move to shallow water near the shore (Spring movement). Day length or rise of water temperature activates their endocrine systems in turn activating the genitospinal centers. As a consequence, the bellies of male threespine sticklebacks turn red and the female display swollen bellies.

2) The highest nerve center releasing the spring movement activates the next highest center responsible for the territoral behavior but the behavior is still under the control of inhibition mechanisms. However, shallow and warm water as a key stimulus activates IRM to suppress the inhibition and transmit a signal to activate the nerve center for territorial behavior.

3) A conspecific male entering the territory cancels the inhibition of the lower center responsible for agression and then the center of attack behavior activates IRM and unlocks the inhibition of the lower behavioral center.

4) Following the same mechanisms, higher centers activate other lower centers and accordingly, various chains of behaviors are released.

This hierarchical model of behavior is not based on neurophysiological experiments but offers an important working hypothesis for elucidating the neural mechanisms of behavior.